Algas simbiontes conhecidas como zooxantelas vivem nos tecidos dos corais e são essenciais para a sobrevivência dos recifes, que vêm declinando em decorrência do aquecimento dos oceanos, em um fenômeno conhecido como branqueamento de corais. Os recifes de corais sustentam mais de 25% da biodiversidade global dos oceanos. Estudos mostram que o estresse oxidativo tem um papel importante no comprometimento das membranas tilacóides de algas simbiontes e na consequente quebra da simbiose, que leva ao branqueamento dos corais.

Os lipídeos, principais componentes das membranas celulares, são suscetíveis ao estresse térmico e oxidativo. Para entender os mecanismos pelos quais o aumento da temperatura afeta as membranas dos cloroplastos – usinas de energia em plantas assim como as mitocôndrias em animais, cientistas da USP realizaram análises de lipidômica e de oxi-lipidômica. Eles descobriram que algas simbiontes de corais submetidas a choque térmico remodelam a composição de seu lipidoma como estratégia contra o estresse oxidativo causado pelo aumento da temperatura. Também identificaram diversos lipídeos oxidados como possíveis biomarcadores de estresse térmico.

“Essas algas simbiontes são dinoflagelados e têm parentes muito abundantes no fitoplâncton global. Então esse processo de oxidação que a gente viu pode acontecer em outras espécies de fitoplâncton. Entender como o estado redox das células e das membranas pode ser alterado com o aumento da temperatura global abre portas para a gente tentar entender as consequências ecológicas disso e buscar soluções mais efetivas”, afirmou Marina Tonetti Botana, primeira autora e, juntamente com Marcos Yukio Yoshinaga, autora correspondente do artigo publicado na revista Limnology and Oceanography.

A pesquisa foi realizada durante o mestrado de Botana no Instituto Oceanográfico da USP, sob orientação do professor Paulo Y. G. Sumida e co-orientação do pós-doutorando Yoshinaga, do Laboratório de Lipídeos Modificados e Bioquímica Redox, no Instituto de Química da USP, sob supervisão da professora Sayuri Miyamoto, do CEPID Redoxoma.

As algas zooxantelas vivem no interior dos tecidos dos corais construtores dos recifes, em uma associação simbiótica: elas fazem fotossíntese e liberam para os corais compostos orgânicos nutritivos; eles, por sua vez, fornecem às algas abrigo e alimentos inorgânicos. Também são as algas que dão cor aos corais.

O branqueamento de corais ocorre quando há quebra dessa simbiose, com a expulsão das microalgas ou a destruição de seus pigmentos, o que torna o tecido dos corais translúcido, sendo possível observar seu esqueleto de carbonato de cálcio. Uma das consequências do branqueamento dos corais é a morte desses animais. Os corais que não morrem podem levar de 15 a 100 anos para se recuperar.

Choque térmico

Com o objetivo de investigar alterações agudas nas membranas das microalgas, os pesquisadores usaram culturas in vitro de três espécies de simbiontes, que foram submetidas a um aumento repentino de temperatura de 12 °C, por quatro horas. As microalgas Breviolum minutum foram mais sensíveis ao calor e não sobreviveram ao choque térmico, enquanto as Cladocopium goreaui e Symbiodinium microadriaticum foram relativamente mais tolerantes ao calor. “Fizemos um experimento de estresse térmico extremamente agudo. Quando a gente pensa num ecossistema de recife de coral a gente tem grandes aumentos de temperatura, de até 4 °C a 6 °C, mas isso não vai acontecer no período de quatro horas”, explica Botana.

A análise lipidômica das amostras mostrou que o simbionte sensível ao calor apresentou uma diminuição de glicolipídeos ligados a ácidos graxos poli-insaturados, seguido de enriquecimento em lipídios oxidados e esfingolipídeos. Apesar de apresentarem adaptações distintas, os dois simbiontes tolerantes ao calor foram caracterizados pela preservação de lipídios de membrana após choque térmico, principalmente glicolipídeos. Ou seja, as variações nas concentrações de glicolipídeos determinam a sensibilidade ou a tolerância da algas simbiontes ao estresse térmico.

Os lipídios oxidados, que aparecem aumentados nas algas sensíveis ao calor, podem ser biomarcadores associados a estratégias de aclimatação fisiológica em resposta ao estresse térmico. Embora ainda sejam necessários mais estudos, esses lipídeos podem funcionar como marcadores da saúde dos corais e ser usados para monitoramento em larga escala.

A composição lipídica das membranas transdutoras de energia, como membranas plasmáticas de bactérias, membranas tilacóides de cloroplastos e membranas internas mitocondriais, é fundamental para a sobrevivência dos organismos. “A membrana tilacóide do cloroplasto é formada majoritariamente por glicolipídeos, que são altamente insaturados e muito suscetíveis à ação de radicais livres. A mudança de temperatura acarreta uma mudança geral no perfil de permeabilidade da membrana, onde ocorre o transporte de elétrons, principalmente elétrons de alta energia gerados na quebra das moléculas de água pela luz. Desestabilizando esse sistema, você desestabiliza o transporte de elétrons e provoca a geração de radicais livres”, explica Yoshinaga.

Para o pesquisador, é interessante observar que “o desequilíbrio redox causado pelo aquecimento dos oceanos acarreta estresse oxidativo, oxidação lipídica e aumento de radicais livres. E isso tudo entrelaça os processos redox com as mudanças climáticas globais”. Além disso, esse é o mesmo processo que ocorre em algumas doenças neurodegenerativas, nas quais a geração de radicais afeta as membranas das mitocôndrias.

Lipidômica e oxi-lipidômica

Sayuri Miyamoto destacou que esse trabalho só foi possível graças à infraestrutura que o CEPID Redoxoma propiciou, com instrumentos de análise como o espectrômetro de massas TripleTOF, que permite monitorar e quantificar milhares de moléculas lipídicas simultaneamente. “A lipidômica e a oxi-lipidômica mostram a importância da aplicação dessas análises globais, tanto de lipídeos intactos quanto de lipídeos oxidados, em diferentes temas, que vão desde os corais até doenças neurodegenerativas. Nosso foco é doença neurodegenerativa, mas a gente vê fenômenos muito similares acontecendo tanto em cloroplastos de algas quanto no Sistema Nervoso Central. As alterações são bem parecidas em termos de respostas”.

Segundo a pesquisadora, a oxi-lipidômica - análise de lipídeos oxidados - revelou compostos que, além de marcadores para monitoramento da saúde das algas, são sinalizadores. “Você abre portas para estudar o aspecto funcional dessas moléculas, sobre as quais se sabe muito pouco. Esse é um lado interessante que estamos tentando explorar aqui no laboratório, o lado mais funcional das moléculas produzidas nesse processo”.

Os gatilhos de associação e dissociação da simbiose, por exemplo, ainda precisam ser investigados, porque, segundo Yoshinaga, “ninguém sabe qual é a hora que o coral vai expulsar a alga”. Muitos dos compostos modulados pelo choque térmico são mediadores lipídicos que podem ser usados para estabelecer a associação entre as algas e o coral hospedeiro ou servir de gatilhos para a dissociação deles. A caracterização da diversidade desses compostos permitirá entender esses processos mais profundamente.

O artigo Thermal plasticity of coral reef symbionts is linked to major alterations in their lipidome composition, de Marina T. Botana , Adriano B. Chaves-Filho, Alex Inague, A. Z. Güth, Flavia Saldanha-Corrêa, Marius N. Müller, Paulo Y. G. Sumida, Sayuri Miyamoto, Matthias Y. Kellermann, Raymond C. Valentine e Marcos Y. Yoshinaga, pode ser lido aqui.